看不见花的树与他的专属僚机

答案是——榕树。

榕树泛指榕属（Ficus

）的物种。榕属是桑科（Moraceae）中最大的属，在世界范围约有800个种，物种数量极其丰富。

榕属的成员在地球上存续了7,500万年，至今也慢慢的融入了我们生活的各个角落。南方路边经常能够看到的行道树，诸如垂叶榕（Ficusbenjamina

），橡胶榕（F.elastica

），小叶榕（F.microcarpa）

与对叶榕（F.hispida），以及佛教的圣树菩提树（F.relogiosa

），平时吃到的无花果（F.carica

）等，都是榕属的成员。

不仅用于行道树与室内装饰，榕树对于地球热带与亚热带地区的生态系统有着重要的贡献。作为亚热带和热带地区大食堂的主厨，据记载，榕属的成员们已经给超过1200种鸟类与哺乳动物提供食物。当然，这些食客们大概也没忘记报恩——他们不经意中就帮助榕树完成了种子的传播。

虽然榕树如此重要，但其身上依然还有很多我们平日里很少留意的特性。例如，榕树的性系统，榕树与其传粉者，榕树气生根的成因等等。

前不久刚刚发表的基因组研究帮助我们揭开了以上几大谜团。该研究由福建农林大学、中科院西双版纳植物园等团队的研究者共同完成，于今年10月份发表于

《细胞》

杂志上。本次研究获取了小叶榕（F.microcarpa

）与对叶榕（F.hispida

）的全基因组，前者代表了雌雄同株、半附生的榕属类群，而后者则代表了功能性雌雄异株，以及陆生的榕属类群。研究也获得了榕小蜂

Eupristinaverticillata（小叶榕的传粉者）的全基因组，并结合已发表的

Ceratosolensolmsi（对叶榕的传粉者）基因组，进行比较分析。

两个榕树基因组之间的共线性关系｜Zhangetal.2020

隐头花序与榕小蜂

对于非植物研究者来说，无花果着实是个意外。平时吃的无花果，并非是传统意义上的果实，实则为榕树的花序。花序指花的排列模式与其结构，而榕树的花序是非常特殊的。所说的“榕果”，其实是榕树的隐头花序（hypanthodium）。

榕果|图自Flickriver

榕树的花序内卷包被，形成肉质中空的花序托，雌花雄花就着生于其上。外表看起来像果，故被称为榕果。所以，我们平时吃的无花果，其实是整个花序；而内部咀嚼有颗粒感的东东，才是真正小花发育成的果实。

被子植物又称开花植物，其之所以能够占领地球上大量的生态位，用来吸引传粉者的丰富花形态是极重要的法宝。

虽说榕树隐头花序的特性为生态系统保留了一道美食，但凡事都有两面性——缺乏了绮丽的色彩与张扬的花朵，作为被子植物的一员，榕树又要如何吸引传粉者，完成种群延续的任务呢？

想要传粉者干活，酬劳必不可少。一些植物会提供诸如花蜜等传粉者需要的东西作为“佣金”。或者就像某些兰花一样，通过欺骗的方式以驱使传粉者甘愿为其工作。

与其他植物不同，榕树自带僚机。在漫长的演化过程之中，榕树和榕小蜂建立了稳定的合作关系。榕果为榕小蜂提供繁殖育儿的场所，而榕小蜂帮助榕树完成传粉的工作。

榕树与榕小蜂间的协同进化|图自Zhangetal.,2020

在这个过程之中，协同进化起到了关键的作用。因为是如此专性的合作关系，榕果的大小与榕小蜂的体型也需相互适应。只有体型娇小的榕小蜂，才能够通过榕果顶部的苞片，进入早已为其准备好的空中套房。

既然是相互协同，那么两者的基因组中，也必然会保留有相似的痕迹。果然，基因组分析锚定出了榕树与榕小蜂间，具有相似自然选择模式的区段。这些受到“选择扫荡”的区段，更倾向于维持较低的多态性，以保持其重要且保守的功能。

在榕树的“选择扫荡区”中，研究者鉴定出了与果实发育相关的基因，涉及到生长素和脱落酸的信号与响应途径、细胞周期的控制以及基础代谢。同样，在榕小蜂的“选择扫荡区”上，也鉴定出了与器官和体型大小发育相关的基因。这也证明了两者之间的协同进化确实在基因组层面发生。

榕树与榕小蜂不同染色体区段上选择扫荡区域鉴定出与果实或身体尺寸大小相关的基因｜图自Zhangetal.,2020

繁殖时期，榕果的苞片松动，释放出大量挥发物以吸引周围榕小蜂的注意。这些携带了花粉的榕小蜂进入榕果中产卵，顺带完成了授粉的工作。

一个榕果中的花很多。雌雄同株的榕果中，一部分花朵会作为奖赏用的包间，以供给雌性榕小蜂产卵，即“虫癭”；而其他接受到花粉的雌花则继续完成榕树繁殖的任务。而在雌雄异株的榕果中，雄榕果里的雌花会完全变为虫癭，只有雌榕果里的花会发育成种子。

榕果与榕小蜂|图自王刚

对榕小蜂而言，繁殖出来的雄蜂终身生活在榕果之内，羽化并完成了繁殖工作，最终帮助雌蜂将榕果凿开出口后死去。而雌蜂则负责飞出自己出生的巢穴，寻找下一个榕果。

因此，榕果的挥发性物质对于雌蜂的引导非常的重要。研究者在聚果榕亚属（Sycomorus

）中，选取了不同组的成员进行了三组实验的设计，对叶榕与

C.Solmsi，大果榕（F.auriculata

）与

C.emarginatus，以及鸡嗉子榕（F.semicordata

）与

C.gravelyi。

三个榕树呈现的化合物均不一致，于对叶榕与大果榕而言，化学信号的主要成分为未知的倍半萜烯，而在鸡嗉子榕中则为4-对甲基苯乙醚。如果将这些化合物分为两组，前者源于甲羟戊酸代谢通路，而后者源于莽草酸脂通路。

在这些榕树中，以上两条通路的基因受到了特殊的选择压力：在萜类代谢途径中，有9个基因受到了显著的纯化选择，在苯型相关通路上，也有9个基因受到了显著的纯化选择。同时，在甲羟戊酸和莽草酸酯通路上均识别出受到选择扫荡的基因。说明他们在该物种的演化中确实具有重要的作用，也应该是榕树产生这些挥发物质的关键。

一般而言，脂肪酸合成通路也是植物产生挥发物的关键途径。但在这几个榕树的挥发物中，并没有检测到相关活性，脂肪酸合成通路中受到显著选择的基因也很少。

榕小蜂也有着相应的通路予以回馈。研究者在对叶榕传粉者

C.solmsi

的基因组中，也识别到了很多与嗅觉和味觉诱导响应相关的基因，其中部分也受到了选择性扫荡。

2.榕属的系统发育

通过二代测序获取的SNP数据，研究组构建了包含112个榕属物种的系统发育树，其中囊括了两个雌雄同株的亚属，白肉榕亚属

Pharmacosycea

和榕亚属

Urostigma，和四个雌雄异株的亚属，糙叶榕亚属

Sycidium，聚果榕亚属

Sycomorus，Syneoecia

和无花果亚属

Ficus

的代表成员。

榕属的系统发育关系｜Zhangetal.,2020

与先前的认识一致，除白肉榕亚属

Pharmacosycea

和无花果亚属

Ficus

外，其他亚属均为单系群。分析在

Oreosycea

组内也检测到了渐渗的痕迹，全属也存在一些种间杂交事件。这也是导致二叉系统发育树拓扑结构异质性的潜在原因。这也说明，物种间的杂交在植物类群中普遍存在，且影响着相应类群的演化。

系统发育关系反应了类群的演化历程。结果显示，榕属性系统的祖先状态应该是雌雄同株，大约是在四千七百五十万年前（47.5Mya，始新世），演化出了雌雄异株的状态。这一次转变恰好与当时全球范围内较高的二氧化碳浓度，以及气候的变暖相吻合。

3.榕树的性

榕树的性系统主要存在两种模式，雌雄同株和雌雄异株。榕属的六个亚属中，两个亚属为雌雄同株，而另四个亚属为功能上的雌雄异株。那么这一次转变中，雌雄异株的分子机理又是什么呢？

一般而言，基因组组装只会将一个倍性的染色体组装完全，以代表整个物种，等位基因上存在的差异则被认为是杂合度。这样的组装策略，也制约了染色体中性决定区段的检测。研究组通过新的染色体分型技术，分别获取了来自不同亲本的染色体组装结果，并通过六十个个体的重测序及重组率计算，检测到了染色体上的性决定区段——12号染色体先端2Mb的区域。

性染色体分型的技术路线｜Zhangetal.,2020

X与Y染色体上存在线性的区别｜Zhangetal.,2020

在性决定区域中，雌性的杂合度是偏高的。相对X染色体而言，Y染色体长出了约七十万个碱基（700kbp）的长度，而Y染色体上0.61至1.57Mb处的片段亦存在倒置。在雄花个体中，其具有大约42kb的特有区域，这个区域上只有一个基因，即AGAMOUS(AG）基因。有趣的事，这个区段无法在雌性的个体中检测到。

X与Y染色体之间的异质性|Zhangetal.,2020

AG基因是MADS-box的一员。MADS-box基因家族的成员除植物日常的生长发育外，对于花形态的建成也起到重要的作用。而其中的AG同源基因在先前的功能验证中，被认为与雄蕊以及心皮的发育有关。

在对叶榕中，总共检测到了三个AG的拷贝，AG1，AG2和AG3，但在雌雄同株的小叶榕中只有一个。通过系统发育分析发现，对叶榕中的AG1与小叶榕的AG为直系同源，也是最为古老的一者。另外的AG2和AG3，则是后期演化而来的。

有趣的是，这两个后期演化而来的AG2与AG3基因，仅仅只在雄花中表达。这也充分说明了该基因对于榕树的性别决定起着重要的作用。

AG基因的表达量情况|Zhangetal.,2020

那么，对叶榕中的这种XY的性系统是否适用于其他榕属植物呢？研究组通过PCR实验验证了其他雌雄异株类群的代表样品，也仅仅在雄性个体上才能检测到AG2和AG3基因。说明这种性别决定机制是整个榕属共享的。

4.半附生特性

榕树能够生长出气生根，不断伸长，最终悬垂进入土里，这也是某些榕树的特性。这些悬垂的根也一样具有获取养分以及潜在的支撑能力，因此也是一种半附生的机制。

当期的Cell杂志封面，展示了榕树庞大的气生根系统|图自Cell

并非所有榕树都具有能生长气生根的特性。通过将能长出气生根的物种与不能长出气生根的物种进行比较，能够帮助我们了解这种策略的成因。

研究组测定了小叶榕的气生根和叶片，以及对叶榕叶片的转录组。其中有811个基因在气生根中高度表达，暗示着这些基因与气生根的生长发育有着密不可分的关系。其中生长素相关基因PIN1和GNOM都在内，也暗示了其有一条高效的生长素运输途径。

在小叶榕的气生根中，具有五倍于其他组织的生长素含量|Zhangetal.,2020

在植物分生组织中，生长素与细胞分裂素的比例对于新芽与根的发育来说十分的重要，高比例的生长素能够促进根的分化。在小叶榕中，这些生长素相关基因有着很大一部分分布于基因组中大片段重复与串联重复的区域，说明这些区域的重复是使得榕树获取气生根的潜在基础。

通过对PIN基因家族成员构建系统发育关系，识别出了榕树中特有的PIN分支，同时，也具有更多的与诱导生长素合成光受体的基因。

PIN基因的系统发育关系|Zhangetal.,2020

通过这条特殊的生长素信号传导与合成通路，小叶榕在特定部位积累了较高浓度的生长素，得以产生了气生根。而在这个诱导的过程中，光起到极其重要的作用。

榕树气生根的形成受光诱导的生长素相关通路调控|Zhangetal.,2020

就如同从对形态的单纯描述到研究形态的意义一般，基因组信息也需要从单纯的特征描述，逐渐向解决具体的生物学问题进步。另一方面，在全基因组获取成本越来越低的现在，多个全基因组测序能够提供更多更有用的信息，例如两个或多个在目标性状有明显区别的基因组测序（本研究中为两个不同性状的榕树），以及在生态上有互作的物种的基因组测序（植物本身与传粉者），都能够帮助我们揭示更多有趣的问题。

参考资料：

ZhangX,WangG,ZhangS,etal.GenomesoftheBanyanTreeandPollinatorWaspProvideInsightsintoFig-WaspCoevolution[J].Cell,2020.

图文|Jerry

校对|王刚